1999年,细田守执导了战争动画片《数码宝贝剧场版 光丘事件》,开始崭露头角。
2000年,执导由天神有海、藤田淑子合作配音的战争动画片《数码宝贝:我们的战争游戏!》。同年,受到吉卜力工作室的邀请成为动画片《哈尔的移动城堡》的导演,但是当时正处于《千与千寻》的制作末期,人手紧张,《哈尔的移动城堡》制作停顿。后来,细田守回到东映参加了《小魔女小魔女Doremi》第40话“どれみと魔女をやめた魔女”的制作。
2005年,细田守执导个人首部动画长片《海贼王:祭典男爵与神秘岛》。
2006年7月,执导改编自筒井康隆同名小说的爱情动画片《穿越时空的少女》,该片讲述了以小说剧情发生20年之后的原创故事,获得第30届日本电影学院奖最佳动画电影。
2009年8月,执导以网络社会与现实家庭间的羁绊为主题的科幻动画片《夏日大作战》,该片由神木隆之介、樱庭奈奈美、富司纯子联手配音,传达了家庭的羁绊跟人与人的关系,获得第33届日本电影学院奖最佳动画电影奖。
2011年4月,细田守和与制作人斋藤优一郎一同创立的动画制作公司Studio Chizu。
2012年7月,执导由宫崎葵、大泽隆夫合作配音的奇幻动画片《狼的孩子雨和雪》,并获得每日映画动画映画赏、文化町媒体艺术节动画部门大赏、横滨映画祭审查员特别赏等多个奖项,是继2007年《穿越时空的少女》、2010年《夏日大作战》之后第三次获得东京动画节“年度动画奖”。
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